Die barocke Stadtkirche, in der Fußgängerzone an der Duisburger Straße gelegen, ist die Mutterkirche der Gesamtgemeinde. 1723 wurde sie als reformierte Kirche von dem italienischen Baumeister Bartolomeo Sala auf den Grundmauern der abgebrannten ersten Kirche erbaut. Seit der Union der reformierten mit der lutherischen Gemeinde im Jahr 1817 wurde sie zur gottesdienstlichen Heimat aller Evangelischen in Dinslaken.
1980 erhielt die Stadtkirche ihre bunten Glasfenster, die in der Trierer Werkstatt des Künstlers Werner Persy angefertigt wurden. Jedes Fenster folgt einem biblischen Thema und zeigt Darstellungen aus dem Alten und Neuen Testament.

Nachdem Dinslaken und ebenso die Gemeinde in den Jahren nach dem 2. Weltkrieg einen großen Zuzug zu verzeichnen hatte, wurde 1964 die Innenstadt in zwei Bezirke geteilt. Der neue Bezirk erhielt als Versammlungsort die Christuskirche an der Saarstraße. Ihr moderner Beton-Glas-Bau sammelte in den folgenden 40 Jahren die Gemeindeglieder im Bereich der Neustadt und des Ortsteils Averbruch. 2006 musste die Kirche aus finanziellen Gründen leider aufgegeben werden. Die Eule-Orgel der Kirche aber wurde in das Gemeindehaus an der Duisburger Straße integriert, wo sie seitdem bei Gottesdiensten und Konzerten weiter erklingt. Mit der Aufgabe der Christuskirche wurde zugleich ein Prozess des Zusammenwachsens der beiden Innenstadtbezirke eingeleitet, der sich den Verhältnissen vor der Teilung von 1964 wieder nähert. So findet heute das Gemeindeleben in der Innenstadt an zwei Orten statt: in der Stadtkirche und im Gemeindehaus an der Duisburger Straße, wo neben Gemeinderäumen auch der Alette-Meyer-Kindergarten und der Jugendkeller untergebracht sind.